Jan-Paul Dirkse werd in maart 1950 te Baarn geboren. Na zijn gymnasiumopleiding aan het Johan van Oldenbarneveltgymnasium in Amersfoort studeerde hij aan de Rijksuniversiteit Leiden, waarbij hij zich specialiseerde in de vaderlandse en de laat-koloniale geschiedenis. Daarnaast volgde hij colleges Indonesische taal en letteren. Tijdens zijn studietijd was hij gedurende vijf jaar leraar geschiedenis aan categoriale gymnasia.

In 1977 trad hij in dienst bij het ministerie van Buitenlandse Zaken. Na voltooiing van de opleiding voor de Buitenlandse Dienst werd hij in 1978 aan Hr. Ms. Ambassade te Jakarta geplaatst. In 1982 werd hij te departemente particulier secretaris van de minister voor Ontwikkelingssamenwerking. Vier jaar later werd hij te Den Haag belast met de leiding van het Nederlandse ontwikkelingsprogramma met Indonesië.

Na de beeïndiging van de ontwikkelingsrelatie door Indonesië in 1992 keerde hij kort terug naar het leraarsvak en zijn academische specialisatie. Op uitnodiging van het South East Asia Programm van Cornell University in de Verenigde Staten gaf hij als visiting fellow een jaar lang college over het moderne Indonesië. In 1993 werd hij benoemd tot gevolmachtigd minister, hoofd van het Nederlandse ambassadekantoor te Berlijn. Na drie jaar keerde hij terug naar het Ministerie van Buitenlandse Zaken in Den Haag waar hij directeur Cultuur, Onderwijs en Onderzoek en tevens ambassadeur voor internationale culturele samenwerking werd.

In de jaren 1998-2003 werkte hij als directeur-generaal Constitutionele Zaken en Koninkrijksrelaties op het Ministerie voor Binnenlandse Zaken en Koninkrijksrelaties, waar hij zich met name bezighield met het vormgeven van de Nederlandse betrokkenheid bij de Nederlandse Antillen en Aruba en met de bestuurlijke vernieuwing in Nederland.

In 2004 was hij als fellow verbonden aan het International Institute for Asian Studies in Leiden, waar hij werkte aan een studie over de Nederlands-Indonesische betrekkingen van 1962 tot 1992.

Sinds augustus 2005 is hij ambassadeur te Moskou, mede geaccrediteerd in Oezbekistan en Turkmenistan. 

Ambassadeur Dirkse is gehuwd met mevrouw Daphne Bergsma, een collega-diplomaat.